Музей был создан в 1924 году в стенах закрытого Кирилло-Белозерского монастыря в качестве филиала Череповецкого окружного губернского музея. В 1926 году он получил самостоятельность. С 1930 года музей перешел в ведение Кирилловского отдела народного образования.